Simbiosi i tèrmits

33-38

Des de les finestres del nostre laboratori, a la Universitat de Massachusetts, a Amherst, tenim una magnífica panoràmica de la vall del riu Connecticut, que dóna nom a l’estat veí. La plana que s’estén al nord és un escaquer multicolor format pels cultius de maduixes, espàrrecs, tomàquets i pomeres. Fa més de 10.000 anys els humans descobriren que podien estalviar-se esforços si feien créixer prop de la seva llar les plantes que els interessaven. L’agricultura, més que no pas la caça i la recol·lecció de menjar, ha marcat la civilització. Els humans, però, no són els únics que han anat més enllà de la cacera i la recol·lecció. En el nostre laboratori, en un recipient de plàstic no més gran que una caixa de sabates, hi ha uns tèrmits de l’espècie Heterotermes tenuis, molt enfeinats a l’interior d’un tros de tronc procedent de ­l’Equador. L’associació dels tèrmits inferiors amb microorganismes és molt refinada, però és força diferent de la que han establert tèrmits més moderns, considerats “superiors”, que ja no depenen de microorganismes del seu aparell digestiu per a degradar la fusta. Els tèrmits superiors s’alimenten de monocultius de fongs que ells mateixos conreen. No s’ha pogut esbrinar com ni quan desenvoluparen aquest comportament. Tanmateix, és possible que els Heterotermes tenuis siguin la baula perduda en l’evolució d’aquest grup d’insectes.

La història del nostre tèrmit començà el gener de 1999, quan un estudiant del nostre laboratori viatjà a Tiputini (Equador), en plena selva amazònica, amb l’objectiu de recollir tèrmits per als estudis de simbiosi. Allà, els enormes baobabs i ceibes (o arbres del cotó) formen una frondosa coberta, i de moltes branques i troncs pengen bro­me­lià­cies que recorden ­l’a­na­nàs; són plantes epífites, és a dir, que viuen sobre d’altres plantes i es nodreixen de la matèria orgànica que cau. Llevat dels arbres, no hi creix gairebé cap planta; les palmeres exuberants i els ficus que gairebé ofeguen els arbres on creixen les bromeliàcies a penes deixen passar la llum. En el sòl, s’hi van superposant capes d’organismes vius que es reprodueixen i interaccionen els uns amb els altres. Qualsevol tros de fusta morta és ple de tèrmits. Al nostre laboratori, en el mateix tros que els servia de rebost a la selva equatoriana, hi viu aquesta colònia del tèrmit Heterotermes tenuis, de color blanc grogós, i de vida subterrània.

La caseta i l’hortet

Els tèrmits cultiven els fongs Termitomyces i n’obtenen cultius purs. Espongen el sòl, i l’adoben; “poden” els fongs, eliminant-ne filaments o hifes inútils que podrien malmetre el conreu; arrenquen altres fongs que podrien créixer com males herbes; i finalment recol·lecten el producte del seu treball. Segurament cap micòleg podria dur a terme aquesta tasca amb tanta cura i entusiasme. Els mateixos fongs, en un cultiu artificial en el laboratori produeixen uns filament llargs (les hifes), mentre que, cultivats pels tèrmits, les puntes de les hifes s’arrodoneixen i agafen la forma de bastonets i esferes, que no s’han vist enlloc més. L’abandó d’un d’aquests horts fa que els fongs hi creixin desmesuradament. Milions d’anys de pràctica i de selecció evolutiva aplicada a aquest tipus d’“agricultura” han dut a l’establiment d’enormes colònies de tèrmits superiors cultivadors de fongs que viuen en els anomenats termiters, unes estructures que sobresurten de la superfície del terra. Macrotermes natalensis, una espècie que viu al sud del continent africà, normalment pot emprar fins a uns dos milions d’individus per a bastir grans estructures còniques molt complexes, que poden arribar a fer prop de tres metres d’alçada i disposen d’“aire condicionat”. A l’interior, el cau dels tèrmits i els seus horts ocupen gairebé la tercera part del volum del termiter; a la part inferior, hi ha un celler espaiós amb uns pilars que suporten el niu.

Només una tercera part del termiter es troba per damunt del nivell del terra. La resta, subterrània, és una obra mestra d’arquitectura: connectada amb l’exterior per uns túnels radials, uns conductes verticals i una xemeneia central, tancada en la part superior, l’aire hi circula contínuament. El flux d’oxigen a través d’una ciutat de Macrotermes michaelseni pot arribar a ser de 9,5 litres per hora, dels quals, només 1,5 litres provenen de la respiració dels tèrmits. Els fongs cultivats en els horts interiors en produeixen els altres 8. La concentració de diòxid de carboni en el niu es manté entre un 2 i un 5%, que és un marge òptim per al creixement dels fongs, i força més elevat que la concentració atmosfèrica exterior, de 0,033%. Els horts de fongs mantenen la humitat necessària gràcies a l’elevada humitat interna del termiter; això és important en l’estació seca. En conjunt, el termiter genera 55 wats d’energia calorífica. Uns 47 wats s’atribueixen al metabolisme fúngic i només la resta, de 8 wats, a l’escalfor irradiada pels cossos del tèrmits vius. Aquests termiters són estructures dinàmiques espectaculars, construïdes i conservades en bon estat per centenars de milers d’animals que estan contínuament comunicant-se els uns amb els altres. Sales de part, criadors, escoles, hospitals, residències per a la lluna de mel, tallers i fins i tot tanatoris serveixen per a assegurar el manteniment d’unes condicions de vida que serien impossibles si els tèrmits no visquessin en comunitat.

Quan són atacats per un depredador o quan pluges tor­rencials malmeten el seu cau, els tèrmits reaccionen ràpidament al perill amb un mecanisme de retroalimentació positiva anomenat “estigmergia”. El tèrmit respon a la pertorbació prenent amb la boca grans de sorra o dels propis excrements, que va col·locant en les esquerdes de la paret amb una secreció enganxosa. Aleshores segrega una substància química d’alarma, una feromona, que es dispersa pels canals i conductes de la comunitat. Altres tèrmits colpegen els caps repetidament contra les parets del termiter en el lloc de la pertorbació. Els tèrmits que reben el senyal responen posant-se ells també a treballar per reparar les parets. La resposta de tot el grup s’estén en un sentit únic. Els companys de niu es dirigeixen a la zona d’on prové l’alarma, i a les poques hores poden estar reparant la part destruïda i soldant l’esquerda, mentre brigades de tèrmits obrers van construint nous canals, galeries, pilars i sales.

34-38
(Dibuix Salvador Llosà. Modificat de Wilson, 1971).
Dibuix. Interior d’un niu de termites.

L’hort, el tresor mÉs preuat

L’hort de fongs és el capital més valuós de tot el termiter. Els tèrmits obrers són farratjadors i recol·lecten fusta i altres teixits de plantes vives o mortes, que porten al termiter en les bosses del seu intestí. Hi entren pels nombrosos passatges i canals i quan troben un indret adient per a fer-hi l’hort, excreten la massa triturada i ja mig païda, una mescla de fusta i fongs, que conté també tota mena de microorganismes del seu aparell digestiu. El miceli fúngic –la massa d’hifes a l’extrem del fong– creix tot formant petites esferes de la mida d’una agulla de cap. Aquestes esferes, que són plenes d’espores del fong, són un tret característic d’aquests “horts” de fongs. Per als tèrmits, aquell indret deu tenir l’aspecte que tindria per a nosaltres un camp atapeït dels fongs anomenats pets de llop. Els tèrmits, però, no s’alimenten directament d’aquella massa triturada de fongs que els obrers preparen i dipositen en el lloc adient. Els aproximadament dos milions d’habitants del termiter es nodreixen d’aquelles boletes com agulles de cap que sobresurten dels conreus; les devoren amb golafreria per esmorzar, dinar i sopar, i també en donen a la reina sedentària, als soldats de fortes mandíbules i a les noves generacions de tèrmits que van sortint dels ous.

El tèrmits controlen i, si convé, també frenen el creixement dels seus fongs, de la mateixa manera que un jardiner pot forçar la floració d’una planta, decidir els adobs que hi posa o anar modificant la forma d’un arbust. Mitjançant la poda controlada de les hifes dels fongs, mantenen inhibida la formació del bolet, que és el cos fructífer del fong. Tanmateix, si els tèrmits moren o marxen, es desenvolupen els bolets i poden cobrir tot el termiter. A l’Àfrica tropical i en alguns països asiàtics, Termitomyces titanicus, un bolet que creix sobre termiters deshabitats i té un capell que pot arribar a fer un metre d’amplada, és molt preuat. Si no fos que els tèrmits de tant en tant abandonen els seus horts, els biòlegs potser no haurien mai esbrinat que els fongs que aquests insectes cultiven són basidiomicets (un dels dos grups de fongs que formen bolets; l’altre és el dels ascomicets). La fase filamentosa asexuada en què els mantenen és tan diferent de les altres etapes del seu cicle biològic que, si la relació tèrmit-fong fos permanent, probablement els fongs simbionts dels tèrmits haurien estat classificats com a “imperfectes” o se’ls hauria assignat a un llinatge desconegut.

La relació entre els tèrmits i els fongs es coneix des de finals del segle xviii. Tanmateix, encara no s’ha pogut esbrinar quan, on, ni en quines espècies o grups d’espècies es desenvolupà aquesta innovació evolutiva. Se sap que, junt amb la fusta, tots els tèrmits s’empassen les espores formades per les hifes, les quals els proporcionen una part del nitrogen que necessiten. A més, la distància evolutiva entre els tèrmits inferiors i els superiors sembla ja definitiva.

InundaciÓ afortunada

L’estudiant d’Amherst havia anat a l’Equador a buscar tèrmits inferiors per estudiar-ne els protists i les espiroquetes. El primer pas consistia a identificar els microorganismes que viuen a l’interior de l’aparell di­ges­tiu dels insectes. Ens sobtà que la majoria de bacteris i protists no fossin els habituals en altres espècies de tèrmits menjadors de fusta; eren desconeguts per a nosaltres. Després d’unes setmanes, el comportament d’aquells tèrmits feia pensar que hi havia alguna cosa d’especial. Els Heterotermes són petits i, en el laboratori, no paraven de construir túnels estrets en la fusta humida i fosca, que ells anaven canviant de lloc. Els túnels devien fer com a molt uns 5 mm d’amplada, just perquè hi poguessin passar els tèrmits d’un a un. En aquell tros de fusta el moviment dels insectes era constant, i la colònia es mantenia calenta i fosca dins del recipient incubador. Una pertorbació accidental, però, trasbalsà aquell ambient. Just abans d’un cap de setmana algú hi tirà massa aigua i el terrari s’inundà. En qualsevol espècie de tèrmits inferiors, aquest error segurament hauria causat la mort de tota la colònia. El problema no és que els insectes s’ofeguin, sinó que comencen a créixer fongs que infecten els seus cossos. Els dos dies del cap de setmana haurien estat suficients perquè morissin tots els tèrmits menjadors de fusta que teníem.

35-38

(Dibuix Salvador Llosà. Modificat de Wilson, 1971).
Dibuix. Interior d’un niu de termites.

Dilluns al matí podria haver estat un dia nefast per a la nostra recerca. En canvi, aquella colònia de tèrmits inundada mostrava una gran vitalitat. Els insectes semblaven haver respost amb una desmesurada activitat que recordava la estigmergia; no paraven de moure’s, anaven d’un lloc a un altre tot agitant les antenes. Al llarg del cap de setmana havien aconseguit reparar les parts del cau que s’havien malmès. Era evident que les inundacions devien ser una cosa normal en l’hàbitat equatorià d’aquells tèrmits i havien desenvolupat la manera de sortir-se’n. El comportament d’aquells tèrmits inferiors digestors de fusta era molt semblant al dels tèrmits superiors africans que cultiven fongs. Set o vuit dies després de la inundació, ocorregué un fet extraordinari: la fusta podrida del tronc començà a cobrir-se d’uns petits puntets translúcids. Dues setmanes més tard, aquells puntets ja eren de la mida de l’extrem d’una agulla de cap, i mantingueren aquella mida durant mesos.

L’observació detallada d’aquella mena de gotes d’aigua blanquinoses i permanents, que eren enganxoses i translúcides, revelà que es tractava d’un cultiu gairebé pur d’espores de fongs; molt més pur del que podria esperar-se en una mostra del medi natural, on normalment es troben espores de diferents espècies. Les espores, grosses i formades per tres cèl·lules, no eren ­compactes ni estaven preparades per al desplaçament. Estaven inflades i eren túrgides, més a punt per a formar part d’un àpat que no pas per propagar la pròpia espècie. Malgrat la seva mida força gran, no vàrem poder identificar-les a partir de cap dels llibres de referència que teníem en el laboratori. Per resoldre la incògnita ens adreçarem a Kris Pirozynski, veterà investigador en paleomicologia i neomicologia del Museu Nacional d’His­tòria Natural d’Ottawa (Canadà). Hi reconegué les espores de Delor­tia palmicola, un fong que ell trobà fa uns seixanta anys quan feia un cens micològic de Kenya. Ens telefonà per preguntar-nos si la fusta on havíem trobat les espores podia ser de palmera. Ens explicà que aquest fong fou descobert pel micòleg francès Narcisse-Théophile Pa­tou­illard el 1888 i, segons li constava, era un fong que només s’havia trobat a palmeres de l’hemisferi sud. Pirozynski havia vist més d’un cop els esporodoquis de superfície rugosa o uns punts de micelis secs i espores de Delortia, i sempre havia tingut el presentiment que aquell fong estava associat a insectes, però mai no ho havia pogut comprovar.

El misteri es resol

Les nostres observacions, juntament amb la identificació del fong que féu Pirozynski, començaven a tenir sentit. Era molt probable que el tros de fusta podrida fos una resta de palmera, perquè aquests arbres són molt abundants en el lloc on s’havia recollit. Els esporodoquis de Delortia palmicola que Pirozynski havia vist a l’Àfrica probablement també havien estat menjats per tèrmits, encara que ell no ho hagués vist. I encara que no hi havíem donat importància, la primera vegada que examinàrem el contingut intestinal dels nostres Heterotermes, hi detectàrem, a més de protists digestors de fusta i d’incomptables bacteris, les espores tricel·lulars i turgents de Delortia. Aquelles espores eren idèntiques a les estructures que es desenvoluparen quan els nostres H. tenuis cultivaven els fongs en el laboratori sobre un medi a base d’extracte de palmera que contenia molta cel·lulosa. Els insectes, a més de desenvolupar una manera de controlar la difusió de fongs perillosos en els seus caus, havien descobert la manera de fer servir els fongs com a aliment.

Podem imaginar fàcilment l’origen d’aquesta situació. Els fongs i la pluja devien ser una constant amenaça per als avantpassats d’aquests tèrmits, que vivien en boscos plujosos i que per sobreviure depenien exclusivament dels simbionts que els ajudaven a pair la fusta. Els que aconseguiren dominar els fongs invasors i finalment els incorporaren a la seva dieta vivien molt bé; en canvi, els que fracassaren, desaparegueren. Delortia, com altres fongs relacionats, és molt possible que també contingui els enzims cel·lulasa i lignasa, que degraden les molècules de cel·lulosa i les de lignina –els principals components de la fusta. Quan els Heterotermes cultiven i mengen aquests fongs, el tèrmit n’obté dues substàncies pel preu d’una: un aliment que conté nitrogen, carboni i altres nutrients, i els enzims del fong que li permeten pair la fusta. La presència de protists digestors de fusta a l’interior d’aquests tèrmits indica que són tèrmits inferiors, no relacionats amb les espècies que únicament són cultivadores de fongs; aquesta capacitat la deuen haver adquirit per casualitat al llarg de l’evolució. És indubtable que depenen bàsicament dels seus simbionts microbians per digerir la fusta que mengen.

Abans que es desenvolupés aquesta capacitat de cultivar fongs, suposem que els tèrmits inferiors, que depenien dels seus protists simbionts, es defensaven de l’atac dels fongs, primerament menjant-se’ls i finalment acabaren domesticant-los. Aprengueren a obtenir-ne cultius purs a la superfície dels troncs on vivien, a podar-ne les hifes, i plantaven i es menjaven les espores en els seus horts. Com és evident per l’activitat de H. tenuis, desenvoluparen aquestes tècniques abans que aprenguessin a construir els termiters. És a dir, el cultiu es feia sobre “camps” de fusta abans que els tèrmits bastissin aquella mena d’hivernacles subterranis. Amb el temps, aquests tèrmits perderen la capacitat d’allotjar en el seu interior microorganismes digestors de fusta i no tingueren altra opció que basar la seva subsistència exclusivament en el cultiu de fongs. No sabem si avui dia H. tenuis va camí de convertir-se en un tèrmit superior, un cultivador de fongs desproveït dels protists digestors de lignina i cel·lulosa, i especialitzat en arquitectura urbana. Al cap i a la fi, els detalls de l’evolució són imprevisibles. Aquest insecte, però, deu ser molt semblant als avantpassats del mesozoic que seguiren aquesta via evolutiva. No sabem si són únicament anàlegs o genuïnament homòlegs ­d’aquells tèrmits inferiors avantpassats dels actuals constructors de termiters. Tanmateix, la nostra sospita que H. tenuis és una espècie cultivadora incipient ens indica ­l’existència d’una via evolutiva que dugué dels tèrmits inferiors als superiors.

Lynn Margulis. Departament de Botànica, University of Massachussets.
Aquest article ha estat traduït i adaptat de l’anglès per Mercè Piqueras.
© Mètode 38, Estiu 2003.

 

(Dibuix Salvador Llosà. Modificat de Wilson, 1971).
Dibuix. Interior d’un niu de termites. 

«Els termiters són estructures dinàmiques espectaculars, construïdes i conservades en bon estat per centenars de milers d’animals que estan contínuament comunicant-se els uns amb els altres per assegurar el manteniment d’unes condicions de vida que serien impossibles si els tèrmits no visquessin en comunitat»

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

«Abans que es desenvolupés aquesta capacitat de cultivar fongs, suposem que els tèrmits inferiors, que depenien dels seus protists simbionts, es defensaven de l’atac dels fongs, primerament menjant-se’ls i finalment acabaren domesticant-los»

La simbiosi com a mecanisme evolutiu

La simbiosi és la coexistència, mitjançant un contacte físic, de dues o més espècies diferents d’organismes durant la major part de la seva vida. Ha estat un mecanisme fonamental de l’evolució: per a produir canvis evolutius ràpids, les relacions simbiòtiques que esdevenen permanents són més eficaces que les mutacions a l’atzar. Per exemple, hi ha algues que, per colonitzar llocs on s’alternen les condicions d’humitat i sequera, han establert una associació simbiòtica amb fongs que creixen a la riba del mar i han format líquens costaners. I si es privés una vaca dels microorganismes que conté el seu aparell digestiu, que l’ajuden a pair la cel·lulosa, moriria de desnutrició en unes poques setmanes. L’alga i el fong, i la vaca i els seus microorganismes, han expandit el seu ambient establint relacions simbiòtiques permanents i integrades. 

Els tèrmits pertanyen a una família d’insectes menjadors de fusta (xilòfags) que viu en simbiosi amb bacteris i protists (el protists són organismes eucariotes –amb el material genètic a l’interior d’un nucli diferenciat– unicel·lulars), que viuen en el seu aparell digestiu. Aquests microorganismes metabolitzen els principals components de la fusta, la cel·lulosa i la lignina, que els tèrmits no podrien digerir. Els tèrmits que, per a alimentar-se a partir de la fusta, depenen de la multitud de microorganismes que viuen en el seu aparell digestiu, pertanyen als anomenats tèrmits “inferiors”. Són uns animals molt adients per a l’estudi de la simbiosi a causa de la seva resistència en el laboratori i de la seva completa dependència d’altres organismes per digerir la fusta que consumeixen. El nom de “formigues blanques”, amb què també són coneguts els tèrmits pot fer pensar que és un tipus especialitzat de formigues. Tanmateix, són isòpters, un ordre diferent al de les formigues i abelles, que són himenòpters.

 

 

«Els tèrmits pertanyen a una família d’insectes menjadors de fusta (xilòfags) que viu en simbiosi amb bacteris i protists que viuen en el seu aparell digestiu»

Gustos variats

35b-38
© JHP
A l’esquerra, Termitomyces amb el niu del tèrmits, Ouagadougou, Burkina Faso.
A la dreta, Termitomyces fuliginosus, Oua­ga­­dou­gou, Burkina Faso.

 

Des de finals del paleozoic, fa uns 250 milions d’anys, els tèrmits viuen a la fusta i se n’alimenten. Se suposa que aquest grup d’insectes, que avui dia comprèn unes 6.000 espècies, s’originà a partir de paneroles menjadores de fusta. La família ancestral dels tèrmits es pensa que és la dels mastotermítids, que comprèn espècies semblants a les paneroles i que tingué representants per tot el planeta. Avui dia, però, només se’n coneix una espècie, Mastotermes darwiniensis, que s’ha trobat únicament al voltant de la ciutat de Darwin, al nord d’Austràlia. Altres grups de tèrmits inferiors també tenen simbionts microbians en les seves panxes inflades: n’hi ha que són subterranis i viuen sobretot a cases de fusta (rinotermítids); d’altres són recol·lectadors i farratgers del continent africà (hodotermítids); i alguns es nodreixen de fusta seca, en la qual fan els caus (calotermítids). La resta de tèrmits, que són la majoria, es consideren “superiors” perquè han desenvolupat altres estratègies per a l’obtenció d’aliments i aparentment han prescindit dels seus simbionts interns. N’hi ha que han ampliat els seus gustos gastronòmics; el seu menú, abundant i variat, inclou fulles, fruita fresca i fruita seca, i bacteris del sòl. D’altres, malgrat que els manquin els simbionts bacterians, també es nodreixen de productes a base de lignina i cel·lulosa. La diferència està en la manera d’obtenir aquests productes. Com algunes altres espècies d’insectes, es dediquen a cultivar fongs.

Lynn Margulis. Departament de Botànica, University of Massachussets.
© Mètode 38, Estiu 2003.

 

 

«Se suposa que els tèrmits, que avui dia comprenen unes 6.000 espècies, s’originaren a partir de paneroles menjadores de fusta»

© Mètode 2011 - 38. Camins d'argent - Estiu 2003

Biòloga nord-americana (1938-2011). Professora del Departament de Geociències de la Universitat de Massachusetts Amherst, a més de membre de l’Acadèmia Nacional de Ciències dels Estats Units i de l’Acadèmia Russa de les Ciències. Ha estat nomenada doctora honoris causa per nombroses universitats, entre elles la Universitat de València el 2001.