Selecció sexual postcòpula: competència espermàtica i elecció femenina críptica
|
Post-copulatory sex selection: sperm competitiveness and selection. In the last 20 years research into the reproductive behaviour of animals and sex selection has shown that the latent conflict in every reproductive relactionship is extremely intense. The males adapt their behaviour to the rules imposed by the females. The females, for their part, evolve, making it more difficult for the males to control fertilisation. It is evident that although the intensity of sex selection is generally greater in males, the females are not a passive object of male competition and cryptic female selection is probably much more common than we think. La selecció sexual es produeix quan la contribució dels individus de cada sexe a la següent generació no és aleatòria. És comú pensar que el comportament és un tret massa làbil perquè s’hi puga observar cap evolució, això no obstant és justament en el comportament reproductor on es troben els millors exemples d’adaptació a causa de la selecció natural. Ja al segle XIX Darwin havia proposat que algunes característiques servien exclusivament per obtenir avantatge en la selecció sexual. Aquestes característiques evolucionarien a través de les lluites entre mascles per aconseguir l’aparellament, o bé per mitjà de l’elecció de parella per part de les femelles. El primer mecanisme, la competència entre mascles, era tan obvi que va ser ràpidament acceptat per la comunitat científica i fins i tot per la societat en general. Tanmateix per a la societat victoriana era molt difícil d’acceptar que pogueren ser les femelles les que, mitjançant la seua elecció, condicionaren el comportament reproductor dels mascles (i fins i tot la seua coloració i fortalesa). Darwin mai no es va atrevir a anar més enllà de l’inici de la còpula, probablement perquè endinsar-se en aquest terreny era massa agosarat per a l’època. Actualment és evident que el comportament reproductor ha estat modelat per una mescla de mecanismes que actuen abans i després de la còpula. S’interpreta el comportament reproductor com el resultat del balanç entre cooperació i conflicte perquè els interessos d’ambdós sexes no necessàriament coincideixen. En aquest article em centraré precisament en els mecanismes que actuen després que s’ha iniciat la còpula, i en la manera com això ha contribuït a l’evolució del comportament reproductor dels animals. Es pot comprovar que existeix un paral·lelisme entre els mecanismes proposats per Darwin per a la selecció sexual abans de la còpula, i allò que passa així que s’inicia (figura 1). Els exemples seran extrets del comportament dels insectes, perquè aquest grup d’animals es presta a l’experimentació més fàcilment, però altres animals, i fins i tot plantes, no difereixen substancialment del que s’ha descrit per als insectes.
Figura 1. Els mecanismes de selecció sexual es poden dividir en funció de quan tinguen lloc i del sexe implicat. Abans de l’aparellament, els mascles lluiten entre si i les femelles elegeixen. La figura mostra la femella de l’ocell jardiner setinat (Ptilonorrhychus violaceus), una espècie australiana els mascles de la qual construeixen “aparadors” d’exhibició per al festeig, acumulant herbes i objectes acolorits. En altres casos el festeig és una exhibició de fortalesa, com en els odonats de la figura (Calopteryx haemorrhoidalis), els mascles del qual volen deixant un parell d’ales immòbil durant el festeig. Això no obstant, en aquesta espècie els mascles intenten a vegades saltar-se la regla i atrapen de manera forçada la femella mentre està realitzant la posta. En la figura, un mascle intenta evitar que un rival capture la seua femella. Una vegada iniciada la còpula, la competència entre les ejaculacions (competència espermàtica) i l’elecció femenina críptica són els mecanismes de selecció sexual. És evident que la contribució d’un mascle a la següent generació depèn del nombre de femelles amb què s’aconseguesca tenir descendència. Al contrari, en la majoria de les espècies, les femelles no poden incrementar el seu èxit incrementant la freqüència de còpula: en realitat el seu èxit depèn dels recursos que es puguen dedicar a la reproducció. Pensem, per exemple, en el cas humà, en què s’ha demostrat que un home ha tingut almenys 888 fills (evidentment amb moltes dones), mentre que el màxim per a una dona està en 69 fills (un valor extraordinàriament alt a causa de molts parts múltiples). És evident, però, que l’èxit reproductor d’un home solament està limitat pel nombre de dones amb què aconsegueix tenir fills, però el nombre de fills d’una dona depèn de limitacions fisiològiques. La selecció sexual, per tant, afavoreix un comportament indiscriminat de còpula en els mascles, però un de selectiu en les femelles. Aquesta diferència entre els dos sexes és tan intensa que en moltes espècies els mascles recorren a forçar l’aparellament, i, per consegüent, les femelles responen amb mecanismes per evitar aquestes còpules forçades. Tot i això, el fet que una femella accepte aparellar-se amb un determinat mascle no significa necessàriament que l’accepte com a pare per als seus fills. William Eberhard ha descrit tot de mecanismes que la femella pot utilitzar per a esbiaixar la probabilitat de fertilització dels mascles amb què s’ha aparellat. Per exemple, la femella podria sol·licitar l’aparellament a un altre mascle immediatament després de la còpula amb un mascle de baixa qualitat. També podria utilitzar mecanismes fisiològics molt més complexos, com ara evitar la implantació dels embrions en el cas dels mamífers, expulsar la majoria de l’esperma que ha rebut, no ovular, no pondre ous o pondre menys de l’habitual, avortar, acabar la còpula prematurament, etcètera. Tots aquests mecanismes han estat comprovats almenys en una espècie. En general, els mascles necessiten ser capaços de superar tres proves per a maximitzar la seua descendència: 1) han de ser capaços d’aconseguir que el seu esperma arribe als llocs d’emmagatzemament i/o fertilització; 2) han d’estimular la femella per a maximitzar el nombre d’ous produïts mentre el seu esperma es troba en avantatge sobre les ejaculacions d’altres mascles; i 3) han d’evitar que la femella s’aparelle amb altres mascles, perquè això disminuiria la seua probabilitat de fertilitzar els ous. Selecció sexual postcòpula i conflicte entre sexes De tot això se’n desprèn que el conflicte entre els interessos reproductius dels mascles i les femelles és ubic. Es diu que hi ha conflicte sexual quan un augment de l’èxit reproductor d’un sexe determina un descens en l’èxit de l’altre sexe. Recentment s’ha demostrat que la selecció entre mascles per aconseguir la fertilització està darrere de l’evolució de moltes de les substàncies de l’ejaculació. Per exemple en les mosques del vinagre (Drosophila) l’ejaculat conté substàncies que acceleren la taxa d’oviposició per part de les femelles, un fet que és evidentment avantatjós per als mascles. Però a més a més algunes d’aquestes substàncies són tòxiques per a les femelles i disminueixen la seua longevitat, la qual cosa s’ha interpretat com un mecanisme per a “obligar” les femelles a maximitzar la taxa de posta. És a dir, la selecció sexual postcòpula ha estat tan intensa que ha determinat l’evolució de substàncies tòxiques per a les femelles en l’ejaculat dels mascles. S’ha pogut demostrar experimentalment que si les femelles no poden coevolucionar amb els mascles, llavors la toxicitat de l’ejaculat és encara major, la qual cosa demostra que existeix un conflicte entre els dos sexes per la fertilització. Això porta a la predicció que en moltes espècies, per no dir en la majoria, un increment en la taxa de còpula, a partir d’un cert valor, és negatiu per a les femelles a causa de la competència entre els mascles.
Figura 2. El conflicte pel control de la fertilització en un espiadimonis. Els odonats del gènere Calopteryx són comuns als rius europeus. En el Calopteryx haemorrhoidalis, espècie de la conca mediterrània, existeixen almenys dos mecanismes de control de la fertilització. Els mascles de la subespècie cantàbrica, amb cos de color violeta metàl·lic (asturica) es distingeixen clarament dels negrencs de la subespècie mediterrània (haemorrhoidalis). Les femelles de totes dues espècies emmagatzemen l’esperma en una bossa copuladora i dos òrgans denominats espermateques. Quan s’aparellen, els mascles buiden l’esperma de la bossa, atrapant-lo amb una sèrie d’espines que posseeixen en l’òrgan copulador (edeagus). Això no obstant, les femelles no han posat tan fàcil buidar les espermateques. A poblacions de Galícia, les espermateques s’han fet tan estretes que els mascles són incapaços d’introduir-hi el seu edeagus. La selecció sexual ha determinat l’evolució d’edeagus més amples en la base que, estimulant la femella de la mateixa manera com ho faria un ou en el moment de la posta, la indueixen a expulsar esperma de les espermateques. És a dir, quan un ou va a ser fertilitzat, estimula una sèrie d’òrgans sensorials (sensília) en les plaques vaginals de la femella, i això provoca l’expulsió d’esperma. Els mascles han “descobert” aquest mecanisme i l’exploten al seu favor per tal d’aconseguir accedir de manera indirecta a l’esperma de les espermateques. Això no obstant la fertilització es produeix dins del cos de la femella en la majoria de les espècies, i això els permet controlar la major part d’aquest procés. Fins i tot les espècies amb fertilització externa permeten el control femení. Per exemple, en una espècie de granota s’ha comprovat un descens en la taxa d’oviposició quan el mascle era de baixa qualitat. Un grup especialment interessant en aquest context són les libèl·lules i espiadimonis. En aquests insectes els mascles dediquen la primera part de la còpula a extraure l’ejaculat dels mascles que s’havien aparellat anteriorment amb aquesta femella (Figura 2). Això ho aconsegueixen gràcies als seus genitals, que posseeixen una sèrie d’espines que atrapen l’esperma i l’expulsen a l’exterior. Es podria per tant pensar que el control de la fertilització està en el costat masculí: res més lluny de la realitat. L’evidència ens demostra que els mascles solament aconsegueixen extraure part de l’ejaculat dels mascles anteriors, perquè les femelles posseeixen més d’un òrgan en què emmagatzemar aquest esperma ejaculat. En conseqüència, part de l’esperma que una femella rep es queda emmagatzemat lluny de l’abast dels genitals del mascle, que no podrà, per tant, extraure’l durant l’aparellament. En aquestes espècies les femelles posseeixen una bossa copuladora i dues espermateques, i estudis realitzats mitjançant anàlisis d’ADN han demostrat que les femelles poden “decidir” de quin òrgan és l’esperma que s’usa per a fertilitzar els ous. Els mascles, per tant, solament poden buidar la bossa copuladora, però les femelles mantenen el control sobre l’esperma que està en les espermateques. Depenent de l’espècie, el control està més del costat masculí o més del costat femení, però és evident que en tots existeix conflicte per controlar la fertilització. Elecció femenina després de la còpula; elecció críptica Els estudis clàssics sobre elecció sexual s’han realitzat habitualment determinant quines són les característiques masculines preferides per les femelles. Així, en moltes espècies d’ocells se sap que les femelles prefereixen aparellar-se amb mascles de coloració més cridanera, de cua més llarga, o bé amb característiques fenotípiques especials. Aquesta mena d’elecció femenina és evident per a un observador i ha estat per tant estudiada de manera intensa. Existeix, però, una altra mena d’elecció femenina, que ocorre després de l’inici de la còpula, i que no és evident per a un observador. Aquesta mena d’elecció femenina es denomina críptica, precisament perquè no hi ha cap evidència conductual externa que ens permeta saber què fa de debò la femella. Si la femella utilitza mecanismes per a esbiaixar la probabilitat de fertilització de cadascun dels mascles amb què s’ha aparellat, esperem que el comportament masculí evolucione per a maximitzar aquesta probabilitat. És a dir, els mascles s’han de comportar com si les femelles tingueren el control de la fertilització. Un exemple clar que l’elecció femenina críptica és important és l’existència de festeig durant i després de la còpula. Si l’aparellament servira exclusivament per a inseminar la femella, llavors esperaríem que el festeig es fera exclusivament abans de la còpula, és a dir, que el festeig fóra un comportament utilitzat per “convèncer la femella” d’aparellar-se amb aquest mascle. Per contra, un estudi realitzat sobre més de 100 espècies d’insectes i aranyes demostra que més del 80% presenten festeig durant la còpula. L’evidència experimental també demostra que el festeig durant la còpula serveix per augmentar la probabilitat de fertilització dels ous per part del mascle que el realitza. Per exemple, el mascle de l’escarabat de la farina (Tribolium) frega les ales de la femella de manera rítmica amb les potes durant la còpula. Si experimentalment s’eliminen els tarsos de les potes del mascle, aquest continua el comportament, però la femella no el detecta, ja que no la toca. En aquesta mena de situació la probabilitat que el mascle fertilitze els ous que pondrà la femella a continuació disminueix significativament amb respecte a aquells mascles que sí que pogueren fregar les ales de la femella. Això demostra que el comportament de fregar les ales és de festeig. Altres exemples similars s’han trobat estudiant el comportament d’una papallona nord-americana (Utheteisa ornatrix), les femelles de la qual esbiaixen la paternitat cap al major dels mascles amb què s’han aparellat. Vigilància de la parella i selecció sexual El fet que les femelles es puguen apariar amb més d’un mascle determina que els espermatozoides de cadascun dels mascles continuen la competència dins de la femella quan els mascles ja no hi són presents. Això es coneix com a competència espermàtica, una força de selecció ubiqua en el regne animal. L’existència de competència espermàtica és precisamente el fenomen que explica per què els mascles continuen amb la femella així que ha acabat l’aparellament, en un intent d’evitar que puga aparellar-se amb un altre mascle abans d’iniciar la posta dels ous. Altres comportaments que han evolucionat com a conseqüència de la competència espermàtica són l’augment del nombre d’espermatozoides inseminats quan el risc de competència espermàtica és alt, i la còpula prolongada. Per exemple, en molts insectes els aparellaments són extremadament llargs, fins i tot més d’un dia, i aparentment permeten al mascle evitar nous aparellaments de la femella. La còpula prolongada serveix de mecanisme de vigilància de la parella i ocorre en moltes libèl·lules. Quan la probabilitat que la femella torne a aparellar-se és reduïda, com quan la densitat de població és baixa, els aparellaments duren menys que a alta densitat, una clara prova a favor que la durada de la còpula està relacionada amb la competència espermàtica. Això no obstant, aquesta no és tota la història. En alguns animals els mascles no responen incrementant la còpula en funció de la densitat dels rivals com fa, per exemple, el corc de l’eucaliptus (Gonipterus scutellatus). En aquesta espècie a més, una còpula més llarga no significa un major volum d’esperma inseminat, i les femelles aparellades amb dos mascles poden fertilitzar els ous amb esperma de cadascun aparentment d’una manera arbitrària. La prolongació de la còpula també es podria interpretar com un mecanisme de festeig que haguera evolucionat en el context de l’elecció femenina críptica. En la libèl·lula Ceriagrion tenellum els aparellaments poden ser molt llargs, i els mascles tenen major èxit en la fertilització si realitzen aparellaments llargs que si s’aparellen durant un temps breu, aparentment a causa de la selecció d’esperma exercida per la femella. Conclusió En els darrers vint anys la investigació sobre comportament reproductor dels animals i selecció sexual ha demostrat que el conflicte latent en tota relació reproductora és extremadament intens. Els mascles adapten el seu comportament a les regles imposades per les femelles. Les femelles, per la seua banda, evolucionen fent més difícil el control de la fertilització per part dels mascles. És evident que tot i que la intensitat de la selecció sexual és habitualment major en els mascles, les femelles no són un objecte passiu de la competència masculina, i l’elecció femenina críptica és probablement molt més comuna que no ens pensem. Bibliografia Adolfo Cordero Rivera. Departament d’Ecologia i Biologia Animal. Universidade de Vigo. |
Figura 3. L’existència d’elecció femenina críptica condiciona el comportament postcòpula dels mascles, com aquest escarabat que està en contacte amb la femella una vegada acabada la còpula. Els mascles de Calopteryx “vigilen” la femella a distància, cosa que els permet aparellar-se amb unes quantes femelles, com l’individu de la fotografia, que té cinc femelles en el seu territori. Una d’aquestes està marcada per a reconèixer-la en estudis de comportament. |
